^[1] Sapp, «Paul Buchner (1886-1978) and hereditary symbiosis in insects», Int. Microbiol., 5 (2002), pp. 145-150. <<

^[2] René Dubos, el bacteriólogo descubridor de antibióticos de quien he hablado en el capítulo 2, llamó la atención sobre el libro de Buchner a los editores científicos norteamericanos. Fue uno de los escasos momentos en que el estudio de los simbiontes de insectos se juntó con el de los microbios de los humanos. <<

^[3] Moran llevó a cabo su primer estudio sobre la Buchnera junto con el bacteriólogo Paul Baumann (Baumann et al., «Mutualistic associations of aphids and prokaryotes: biology of the genus Buchnera», Appl. Environ. Microbiol., 61, 1995, pp. 1-7). Ambos tienen ahora simbiontes con el nombre de cada uno. Baumannia es el que se halló en la chicharrita de alas cristalinas, y Moranella el de la cochinilla de los cítricos, de la que hablaré más adelante. <<

^[4] Nováková et al., «Reconstructing the phylogeny of aphids (Hemiptera: Aphididae) using DNA of the obligate symbiont Buchnera aphidicola», Mol. Phylogenet. Evol., 68 (2013), pp. 42-54. <<

^[5] Douglas, «Phloem-sap feeding by animals: problems and solutions», J. Exp. Bot., 57 (2006), pp. 747-754; Feldhaar, «Bacterial symbionts as mediators of ecologically important traits of insect hosts», Ecol. Entomol., 36 (2011), pp. 533-543. <<

^[6] Por ejemplo, la Buchnera puede llevar a cabo todas las reacciones químicas para producir los aminoácidos isoleucina o metionina, excepto la final. Corresponde al áfido conducirlos a la línea de meta. Angela Douglas, Nancy Moran y otros han descrito estas rutas con exquisito detalle (Russell et al., «Shared metabolic pathways in a coevolved insect-bacterial simbiosis», Appl. Environ. Microbiol., 79, 2013, pp. 6.117-6.123; Wilson et al., «Genomic insight into the amino acid relations of the pea aphid, Acyrthosiphon pisum, with its symbiotic bacterium Buchnera aphidicola», Insect Mol. Biol., 19, supl. 2, 2010, pp. 249-258). <<

^[7] Resulta curioso que diferentes linajes de hemípteros desarrollaron independientemente la capacidad de succionar savia del floema. Otros insectos no lo hicieron, aunque también tenían simbiontes que pudieron actuar como suplementos dietarios. ¿Por qué entonces los hemípteros? ¿Por qué no otros? Esto es un misterio. <<

^[8] Wernegreen, 2004, op. cit. <<

^[9] La Blochmannia está estrechamente emparentada con la Buchnera, y esto puede no ser una coincidencia. Muchas hormigas carpinteras crían áfidos igual que los ganaderos humanos, y los protegen de los depredadores. A cambio, los áfidos alimentan a las hormigas con un fluido azucarado de desecho llamado mielada. Y, con él, reciben los simbiontes de áfidos. Jennifer Wernegreen cree que la Blochmannia es un descendiente de algún simbionte que salió de la parte trasera de un áfido, terminó en una hormiga criadora de áfidos y se quedó allí (Wernegreen et al., «One nutritional symbiosis begat another: phylogenetic evidence that the ant tribe Camponotini acquired Blochmannia by tending sap-feeding insects», BMC Evol.Biol., 9, 2009, p. 292). <<

^[10] Se puede encontrar un relato de la historia de la grieta de las Galápagos en el Smithsonian National Museum of Natural History, 2010, y especialmente en Mapping the Deep, de Robert Kunzig (Kunzig, Mapping the Deep: The Extraordinary Story of Ocean Science, Nueva York, W. W. Norton & Co, 2000), que también detalla el trabajo sobre la Riftia de Jones y Cavanaugh. <<

^[11] Cavanaugh publicó sus ideas en 1981 (Cavanaugh et al., «Prokaryotic cells in the hydrothermal vent tube worm Riftia pachyptila Jones: possible chemoautotrophic symbionts», Science, 213, 1981, pp. 340-342), pero luego le llevó años de trabajo confirmar que las bacterias actuaban como ella imaginaba. Otros científicos habían especulado sobre los microbios quimiosintéticos, pero Cavanaugh fue la primera en demostrar que existen y que forman asociaciones con animales. Siendo estudiante de posgrado, había descubierto una forma totalmente nueva de vida que, de manera sorprendente, además era común. Su trabajo con la Riftia se detalla en Stewart y Cavanaugh, «Symbiosis of thioautotrophic bacteria with Riftia pachyptila», Prog. Mol. Subcell. Biol., 41 (2006), pp. 197-225. <<

^[12] Dubilier et al., «Symbiotic diversity in marine animals: the art of harnessing chemosynthesis», Nat. Rev. Microbiol., 6 (2008), pp. 725-740. <<

^[13] Sobre el descubrimiento por Dubilier de los dos simbiontes del Olavius: Dubilier et al., «Endosymbiotic sulphate-reducing and sulphide-oxidizing bacteria in an oligochaete worm», Nature, 411 (2001), pp. 298-302; luego descubrió tres más: Blazejak et al., «Coexistence of bacte-rial sulfide oxidizers, sulfate reducers, and spirochetes in a gutless worm (Oligochaeta) from the Peru Margin», Appl. Environ. Microbiol., 71 (2005), pp. 1.553-1.561. <<

^[14] Ley et al., «Evolution of mammals and their gut microbes», Science, 320 (2008), pp. 1.647-1.651. <<

^[15] Otra excepción: el lince ibérico, un gato europeo con un penacho de pelos en sus orejas, totalmente carnívoro, pero con un número inesperado de genes de digestión de plantas en su intestino. Es posible que su microbioma se haya adaptado para digerir no solo los conejos que caza, sino también la materia vegetal en el intestino de los conejos (Alcaide et al., «Gene sets for utilization of primary and secondary nutrition supplies in the distal gut of endangered Iberian Lynx», PLoS ONE, 7, 2012, e51521). <<

^[16] Sobre la proporción de energía que los mamíferos obtienen de los microbios: Bergman, «Energy contributions of volatile fatty acids from the gastrointestinal tract in various species», Physiol. Rev., 70 (1990), pp. 567-590; sobre los sistemas de digestión de los mamíferos: Karasov et al., «Ecological physiology of diet and digestive systems», Annu. Rev. Physiol., 73 (2011), pp. 69-93, y Stevens y Hume, «Contributions of microbes in vertebrate gastrointestinal tract to production and conservation of nutrients», Physiol. Rev., 78 (1998), pp. 393-427. <<

^[17] Las ballenas constituyen un interesante caso aparte. Se alimentan de diminutos crustáceos, peces y hasta de otros mamíferos. Sin embargo, evolucionaron a partir de herbívoros semejantes a los ciervos, y han conservado la gran multicámara anterior de sus antepasados Ahora utilizan esta fermentadora para procesar tejidos animales, que, como Jon Sanders descubrió, las dejan con un microbioma intestinal diferente de cualquier otro de los animales terrestres, sean carnívoros o herbívoros (Sanders et al., «Baleen whales host a unique gut microbiome with similarities to both carnivores and herbivores», Nat. Commun., 6, 2015, p. 8.285). <<

^[18] El hoacín, un pájaro sudamericano del tamaño de un pollo y con una cara azul, ojos rojos, plumas anaranjadas y cresta aserrada, también posee una fermentadora anterior. Se alimenta sobre todo de hojas, que digiere en el buche, una parte agrandada de su garganta. María Gloria Domínguez-Bello demostró que las bacterias del buche son más parecidas a las del estómago de una vaca que a las que se encuentran más abajo en el intestino del pájaro (Godoy-Vitorino et al., «Comparative analyses of foregut and hindgut bacterial communities in hoatzins and cows», ISME J., 6, 2012, pp. 531-541). No es así sorprendente que los hoacines apesten a estiércol de vaca. <<

^[19] Ley et al., «Worlds within worlds: evolution of the vertebrate gut microbiota», Nat. Rev. Microbiol., 6 (2008), pp. 776-788. <<

^[20] El perezoso de tres dedos es una excepción que confirma la regla: come principalmente las hojas de un árbol particular, y por eso tiene un microbioma intestinal muy restringido para ser un herbívoro (Dill-McFarland et al., «Diet specialization selects for an unusual and simplified gut microbiota in two- and three-toed sloths», Environ. Microbiol., 509, 2015, pp. 357-360). <<

^[21] Hongoh, «Toward the functional analysis of uncultivable, symbiotic microorganisms in the termite gut», Cell. Mol. Life Sci., 68 (2011), pp. 1.311-1.325. <<

^[22] Esta diferencia engañó a algunos de los primeros biólogos. Alfred E. Emerson vio que las termitas más avanzadas carecían de los protistas que prosperaban en las termitas inferiores, y dedujo que los microbios simbióticos impidieron a los animales evolucionar hacia «funciones sociales superiores». Si hubiera sabido más sobre las bacterias, habría cambiado de parecer. <<

^[23] Michael Poulsen dirigió este estudio (Poulsen et al., «Complementary symbiont contributions to plant decomposition in a fungus-farming termite», Proc. Natl. Acad. Sci., 111, 2014, pp. 14.500-14.505). <<

^[24] Amato et al., «The gut microbiota appears to compensate for seasonal diet variation in the wild black howler monkey (Alouatta pigra)», Microb. Ecol., 69 (2015), pp. 434-443. <<

^[25] David et al., 2013, op. cit. <<

^[26] Chu et al., «Gut bacteria facilitate adaptation to crop rotation in the western corn rootworm», Proc. Natl. Acad. Sci., 110 (2013), pp. 11.917-11.922. <<

^[27] W. J. Freeland y Daniel Janzen hicieron esta afirmación: «Es posible que pequeñas cantidades de un alimento tóxico […] dé lugar a una selección de especies o cepas de bacterias capaces de vivir con la toxina y degradarla» (Freeland y Janzen, «Strategies in herbivory by mammals: the role of plant secondary compounds», Am. Nat., 108, 1974, pp. 269-289). <<

^[28] Kohl et al., «Gut microbes of mammalian herbivores facilitate intake of plant toxins», Ecol. Lett., 17 (2014), pp. 1238-1246. <<

^[29] Esto parece ser algo en lo que las ratas cambalacheras son muy buenas. Denise Dearing, que dirigió el trabajo de Kohl, descubrió una historia similar en otra especie (la rata cambalachera de garganta blanca) que vive en un desierto diferente (el de la Baja Sonora), está especializada en una planta diferente (el cactus), y tolera una toxina distinta (el oxalato). Los microbios desintoxicadores fueron también los protagonistas de la historia, y al trasplantarlos en el laboratorio a ratas inocentes, Dearing pudo asimismo convertirlas en devoradoras de cactus (Miller et al., «The gastrointestinal tract of the white-throated woodrat (Neotoma albigula) harbors distinct consortia of oxalate-degrading bacteria», Appl. Environ. Microbiol., 80, 2014, pp. 1.595-1.601). <<

^[30] Renos y líquenes: Sundset et al., «Microbial degradation of usnic acid in the reindeer rumen», Naturwissenschaften, 97 (2010), pp. 273-278; descomposición del tanino: Osawa et al., 1993, op. cit.; escarabajos perforadores de las semillas del café: Ceja-Navarro et al., «Gut microbiota mediate caffeine detoxification in the primary insect pest of coffee», Nat. Commun., 6 (2015), p. 7.618. <<

^[31] Six, «The Bark Beetle holobiont: why microbes matter», J. Chem. Ecol., 39 (2013), pp. 989-1.002. <<

^[32] Adams et al., «Mountain pine beetles colonizing historical and naive host trees are associated with a bacterial community highly enriched in genes contributing to terpene metabolism», Appl. Environ. Microbiol., 79 (2013), pp. 3.468-3.475; Boone et al., «Bacteria associated with a tree-killing insect reduce concentrations of plant defense compounds», J. Chem. Ecol., 39 (2013), pp. 1.003-1.006. <<

^[33] En contraste con los ejemplos de este capítulo, los microbios pueden también constreñir a sus anfitriones. Los simbiontes de insectos tienden a ser más sensibles a las altas temperaturas que sus anfitriones, por lo que su número se desploma cuando el tiempo es caluroso, incluso Buchner se dio cuenta de esto. Ello restringe los lugares donde sus anfitriones pueden prosperar y puede conducir a una «debacle del mutualismo» en un mundo que sufra un calentamiento (Wernegreen, «Mutualism meltdown in insects: bacteria constrain thermal adaptation», Curr. Opin. Microbiol., 15, 2012, pp. 255-262). Los camarones oceánicos —los «monos del mar» de los acuarios infantiles— poseen bacterias intestinales que les ayudan a digerir las algas, pero, como estos microbios particulares aman el medio salado, los camarones son forzados a vivir en aguas más saladas de las que normalmente preferirían (Nougué et al., «Niche limits of symbiotic gut microbiota constrain the salinity tolerance of brine shrimp», Am. Nat., 186, 2015, pp. 390-403). Los microbios también pueden imponer restricciones dietéticas. Imagínese que un insecto empieza a comer una planta que produce grandes cantidades de un determinado nutriente esencial. Su simbionte no necesita suministrarle ese nutriente, por lo que rápidamente pierde los genes capaces de hacerlo. El anfitrión no necesita compensar esas pérdidas. Todo marcha sobre ruedas. Luego, la planta empieza a morir. Ahora, el insecto solo tiene dos opciones: puede encontrar otra planta que produzca el mismo nutriente o adquirir un nuevo microbio como suplemento. Si no puede hacer ni lo uno ni lo otro, el insecto se verá en un apuro. <<

^[34] Wybouw et al., «A gene horizontally transferred from bacteria protects arthropods from host plant cyanide poisoning», eLife, 3 (2014). <<